Ruud Gullit a fost liderul celei de-a doua generaţii de aur a fotbalului olandez, după cea a lui Johan Cruyff, cu care a fost coechipier pentru o scurtă vreme la Feyenoord Rotterdam. Gullit a fost căpitanul Olandei în 1988, când Portocala Mecanică a lui Rinus Michels a cucerit titlul european, singurul său trofeu major din istorie.
Gullit a fost Balonul de Aur în 1987 şi a fost una dintre piesele-cheie ale lui Arrigo Sacchi, alături de Marco Van Basten şi Frank Rijkaard, în echipa Milanului care a dominat fotbalul european la sfârşitul anilor ‘80 şi începutul anilor ‘90, când a câştigat două Cupe ale Campionilor Europeni, trei titluri de campioană în Italia, două Supercupe ale Europei, două Cupe Intercontinentale şi trei Supercupe ale Italiei.
Prima sa echipă a fost ASV Meerboys, apoi a ajuns la clubul DWS, atrăgând şi atenţia antrenorilor echipelor de juniori ai Olandei, unde a evoluat alături de fraţii Ronald şi Erwin Koeman şi Wim Kieft.
La 16 ani, a semnat primul contract de profesionist cu echipa de primă divizie, Haarlem, devenind la acea vreme cel mai tânăr debutant din Eredivisie. În primul sezon, Haarlem a retrogradat în liga secundă, dar a revenit imediat în elita fotbalului olandez şi graţie lui Gullit, desemnat cel mai bun jucător al stagiunii în Eerste Divisie. Sezonul 1981-1982 a fost unul cu adevărat memorabil pentru Gullit: Haarlem s-a clasat pe locul patru în campionat, calificându-se în cupele europene pentru prima şi singura dată în istoria sa, iar Ruud a înscris golul pe care mai târziu l-a considerat cel mai frumos al carierei într-un meci cu Utrecht, când a driblat patru fundaşi şi apoi portarul advers.
După un asemenea an, Ruud Gullit a ajuns în 1982 la unul dintre giganţii fotbalului olandez, Feyenoord Rotterdam, clubul său de suflet cum avea să-l numească mai târziu, unde a fost avansat din libero, cum evoluase la Haarlem, pe postul de mijlocaş. Alături de legendarul Johan Cruyff, aflat la ultimul sezon din carieră, Gullit a strălucit din plin în ediţia 1983-1984, iar Feyenoord a reuşit eventul campionat-cupă, Ruud fiind desemnat jucătorul olandez al anului.
După ce a marcat 40 de goluri în 101 meciuri pentru Feyenoord, Gullit a fost cumpărat de PSV Eindhoven, unde a avut un impact imediat. A câştigat un nou titlu de campion al Olandei şi a fost numit din nou cel mai bun fotbalist al anului. La PSV, Ruud a început să devină un jucător de talie mondială şi, după un nou titlu, AC Milan l-a transferat în 1987 pentru o sumă record la acea dată, opt milioane de dolari, depăşind vechiul record stabilit de Diego Maradona, în 1984. Tot în acelaşi an, Gullit primeşte Balonul de Aur din partea revistei France Football pentru cel mai bun jucător al anului în Europa, trofeu pe care i-l dedică lui Nelson Mandela, aflat încă în închisoarea de pe Robben Island.
Sezonul 1987-1988 este unul de vis: câştigă lo scudetto cu AC Milan, primul al clubului după nouă ani de aşteptare, şi apoi conduce Olanda din postura de căpitan spre trofeul suprem la EURO 1988 din Germania de Vest.
În 1989, Milanul lui Gullit, Rijkaard şi Van Basten a măturat tot în calea spre Cupa Campionilor Europeni: după 5-0 în semifinale cu Real Madrid, a spulberat-o cu 4-0 pe Steaua în ultimul act, în care Ruud a marcat două goluri. Anul următor, Diavolul milanez şi-a apărat trofeul în finala cu Benfica, scor 1-0, dar tripleta olandeză a avut parte de o mare dezamăgire la Cupa Mondială din Italia, unde Portocala Mecanică a fost eliminată în optimile de finală de Germania de Vest, apoi la EURO 1992, fiind scoasă din drumul spre trofeu de Danemarca, în semifinale, după lovituri de departajare. Gullit a jucat ultimul său meci pentru naţionala Olandei în mai 1994 împotriva Scoţiei, iar cu puţin timp înaintea Cupei Mondiale din Statele Unite a părăsit cantonamentul echipei după un conflict cu selecţionerul Dick Advocaat. Două decenii mai târziu, ambii aveau să-şi recunoască greşelile şi să le regrete.
În 1993, el a plecat la Sampdoria, alături de care a cucerit Cupa Italiei sub comanda lui Sven Goran Eriksson. În acelaşi sezon, a marcat golul decisiv al victoriei cu 3-2 în faţa lui AC Milan. Rossonerii l-au adus înapoi în 1994, dar pentru foarte scurt timp, întrucât după doar opt meciuri, Ruud s-a întors la Sampdoria, unde a mai jucat până în 1995.
Avea 33 de ani când a decis să încerce o aventură în Premier League, la Chelsea, unde l-a avut coechipier şi pe Dan Petrescu. În 1996, după plecarea managerului Glenn Hoddle la naţionala Angliei, lui Ruud Gullit i s-a propus să devină antrenor-jucător. În această postură, a condus-o pe Chelsea spre câştigarea Cupei Angliei, după 2-0 în finala de pe Wembley cu Middlesbrough, primul trofeu al clubului din ultimii 26 de ani! Primul antrenor olandez din istoria Premier League, Gullit devenea şi primul manager din afara Marii Britanii care cucereşte un trofeu major în Anglia.